Pada suatu hari saat menuju sekolah, Suzume Iwato secara tak sengaja bertemu dengan Souta Munakata, seorang pemuda yang sedang mencari tempat-tempat terbengkalai. Gadis SMA ini kemudian mengarahkan Souta ke sebuah reruntuhan di dekatnya, namun karena rasa penasaran, ia memutuskan untuk mengikuti Souta menuju tempat yang sama.
Sesampainya di sana, Suzume menemukan sebuah pintu terisolasi yang menyimpan alam semesta seperti mimpi di baliknya—sebuah tempat yang dapat dilihat dan dirasakannya, namun tidak bisa dimasuki. Sebuah batu aneh tergeletak di dekatnya, tetapi batu itu berubah menjadi makhluk mirip kucing dan berlarian begitu Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba merasa takut, ia kembali menuju sekolahnya, tanpa menyadari bahwa tindakannya yang meninggalkan pintu terbuka akan berakibat buruk.
Dengan “kunci batu” yang terlepas, kejahatan dalam alam semesta lain kini dapat bebas keluar dan menimbulkan kekacauan di seluruh Jepang. Untuk memperbaiki kesalahan berbahaya tersebut, Suzume bergabung dengan Souta—yang sebenarnya memiliki tujuan untuk mencegah kejahatan berkembang—untuk mencari dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara ini hancur.
